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Vor 400 Jahren verschwand die echte Vampir-Königin. Ist Draculaura wirklich ihre rechtmäßige Nachfolgerin? Um das herauszufinden, macht sich die Monster-Clique auf eine mordsspannende Suche nach dem legendären Vampirherz. Nur so erfahren sie, ob Draculaura die wahre Erbin des Vampirthrons ist.

Eine mysteriöse Geistererscheinung macht der rüstigen Rentnerin Mrs. Thorndyke das Leben zur Hölle. Die weiße Frau erscheint ihr beinahe jede Nacht. Der viktorianische Meisterdetektiv glaubt natürlich nicht an derartige Phänomene und macht sich - zusammen mit seinem treuen Begleiter Dr. Watson - auf, den mysteriösen Fall zu lösen. Und natürlich setzt sich sein messerscharfer Verstand durch... auch gegen fernöstliche Magie.

Alles scheint harmonisch an der Alfea Schule für Feen zu sein, an der die Winx mittlerweile als Tutoren für die Neuankömmlinge der Feen arbeiten. Aber die niederträchtigen Trix, die Erzfeinde der Winx, schlagen zurück: Sie wollen den Herrscherthron besetzen, um dessen große Macht zu erlangen. Doch als sie das tun, wecken sie Politea - eine böse Nymphe, die bereit ist, einen Pakt mit den drei Hexen zu schließen...

Der Talentdieb: Die Winx jagen einen Mann, der bei einer der letzten Entführungen eines angehenden Talents gesehen wurde, aber der Mann verschwindet. Die Winx nehmen daraufhin an der Reality-Fernsehshow Wow! teil, in der sie als Talentsucher auftreten und hoffen, die nächste große Nummer zu entdecken. Sie lernen ein Mädchen namens Annabelle kennen, die in einem Muffinladen arbeitet und eine schöne Gesangsstimme hat. Um sie für die Show zu rekrutieren, helfen die Winx ihrer Chefin Louise bei der Zubereitung und dem Servieren der Cupcakes.

Der Koch-Wettbewerb Ace schickt ein neues Mädchen namens Lorelei, um Bloom als Talentscout in der Show zu ersetzen. Die Winx finden ihr nächstes potenzielles Talent, einen Kochlehrling namens Vincenzo, der versucht, seine eigenen Kreationen zu machen, sich aber weigert, auf die Ratschläge seines Chefs Tony oder anderer Leute zu hören. Die Winx arbeiten mit jedem der Wettbewerbsteilnehmer als Assistenten zusammen und ermutigen Vincenzo schließlich dazu, die Art von Essen zuzubereiten, von der er geträumt hat.

Eigentlich wollte die Monster-Clique nur etwas über Frankies coole Gruselvergangenheit herausfinden. Doch bei ihrer Zeitreise zum allerersten Tag in der Monster High landen sie in einem monsterkrassen Horrorlabor, wo der schräge Teenager Sparky die Freundinnen in ein fatales Experiment verwickelt. So verschmelzen acht der Monster zu vier neuen schaurig-schönen Hybrid-Monstern. Jetzt müssen Frankie Stein und ihre Freunde zusammenarbeiten und verhindern, dass noch mehr Experimente schiefgehen und das perfekt unperfekte Monster High zerstört wird.

Als die Monsterfreunde in den Schulpool gezogen werden, finden sie sich plötzlich im wilden Unterwasser-Wunderland des Großen Schreckensriffs wieder! Hier erkennt Lagoona, dass sie in einer Herzensangelegenheit unterwegs und nach Hause gekommen ist! Mit der Unterstützung ihrer allerbesten Monsterfreundin stellt sie sich dem Schrecken ihrer Kindheit, arrangiert sich mit ihren monsterkrassen Macken, gewinnt einen spektakulären Wassertanz-Wettbewerb und besiegt eine schreckliche Bestie aus der Tiefe.

Jim bietet Bloom und Roxy die Möglichkeit, die Taschenuhr reparieren zu lassen. Bloom sagt zu und fährt mit ihm in die Schweiz, um den Uhrmacher zu finden, obwohl Roxy Bedenken hat. In der Zwischenzeit machen sich die anderen Winx auf den Weg, um ein Mädchen namens Silke ausfindig zu machen, das versucht, einen Snowboard-Sprungwettbewerb zu gewinnen. Die anderen Winx entdecken, dass Silkes wahres Talent im Reparieren von mechanischen Uhren liegt und dass sie die Nichte des Uhrmachers ist.

Designerin gesucht Bloom nimmt Kontakt zu Annabelle auf und erfährt, dass sie eine ähnliche Taschenuhr gefunden hat. Die Winx reisen nach Paris, um eine Modedesign-Studentin namens Sophie anzuwerben. Sophie zögert und mag Stellas Stil nicht, also schlägt Stella vor, einen Wettbewerb um den besseren Stil zu veranstalten. Während des Wettbewerbs ermutigt Stella Sophie, das Kleid ihrer Träume zu entwerfen. Sophie wird eingeladen, ihr neues Design bei einer Show vorzuführen, doch der Krokodilmann entführt sie.

Nachdem sie ihre Tour mit Annabelle und Louise beendet haben, lesen die Winx Peters Abschiedsbrief an Wendy, in dem er sie bittet, sich um ihren Sohn Matt Barrie zu kümmern. Der Geist der Welt der Träume ruft den Winx-Club herbei und teilt ihnen mit, dass jemand, der ihnen nahe steht, in unmittelbarer Gefahr ist, woraufhin die Gruppe sich aufteilt. Flora, Aisha und Tecna treffen in der Traumwelt auf Krokodilmann, der hinter Jim und Smee her war, und nun vor den Feen flieht.

Die Ölkatastrophe Im Königreich von Andros will Aishas Onkel Neptune seinen Sohn Nereus zum Kronprinzen machen. Die Zeremonie wird von Nereus’ Zwillingsbruder Tritannus unterbrochen...

Neue Macht für Tritannus Die Winx veranstalten ein Benefizkonzert um Geld zu sammeln. Sie wollen damit eine Ölkatastrophe aufräumen. Unterdessen absorbiert Tritannus die toxische Umweltverschmutzung und mutiert zu einem Monster. Er flieht zusammen mit den Trix aus dem Gefängnis. Sie wollen die magische Dimension regieren!

Der Krokodilmann: Der nächste Auftritt der Winx bei Wow! wird durch einen Bericht aus New York City unterbrochen, da ein Krokodilmonster in der Nähe auf einem Boot gesichtet wurde. Flora ahnt, dass ein Typ namens Naoki etwas damit zu tun hat, und so machen sich die Winx-Mädchen auf den Weg nach Manhattan, um Naoki zu finden. Dieser versucht, vor den Mädchen zu fliehen, wird aber von dem Krokodilmonster verfolgt. Die Winx retten Naoki und offenbaren ihm, dass sie Feen sind. Die Winx haben eine Taschenuhr gefunden, die Krokodilmann fallen gelassen hat.

Die Technomagische Falle Tecna kämpft in der Kunstkammer gegen ihren inneren Feind Virus. Mit dem mystischen Schwert seines Vaters bewaffnet, schließt sich der verwandelte Matt dem Winx Club und Jim in der Welt der Träume an – bereit, sich gegen die Königin zu stellen. Während die Winx-Band mit einem Erdbeben auf der Bühne zu kämpfen hat, versuchen Jim, Matt und die Piratenarmee, die Schattenmonster zurückzuschlagen und die Mauer der Königin zu durchbrechen.

Trotz Tiger Lilys Visionen von einem heldenhaften Matt kämpft Aisha mit seiner Kriegerausbildung, die bald von den Monstern der Königin auf die Probe gestellt wird. Nach einem Kampf mit Aishas Erzfeind Sinka gelingt es dem Winx Club, Matt und Wendy wieder zu vereinen und verdeckt im Haus eines Kunstsammlers namens Sebastian nach Peter Pans mystischem Schwert zu suchen.

Die schimmernden Muscheln Die Winx sind dem ersten Rätsel auf der Spur. In einer Höhle im Ozean entdecken sie sie singenden Muscheln, die ihnen gleich ein neues Rätsel auftragen. Stella versucht mithilfe ihrer Beschützerin der Juwelen das Rätsel zu lösen, aber diese gibt ihr nur den Hinweis, weiter nachzudenken. Stella muss der Lösung nah sein – und diese findet sich auch im Ozean von Solaria. Allerdings macht Tritannus zur gleichen Zeit den Ozean von Solaria unsicher.

Alle freuen sich auf krassen Monster-Spaß beim Spring Break. Doch nach einem Schiffbruch auf dem Weg zur Party sind die Freunde auf einer seltsamen Insel gestrandet, und Frankie Stein wird von einem mysteriösen Monster entführt!

Bloom und Jim werden zur Königin gebracht, die die Entführung der Kinder eingefädelt hat und ihre Talente für sich selbst nutzt. Jim befreit Bloom, die ihre Kräfte wiedererlangt, und gemeinsam mit den anderen Winx besiegen sie die Königin. In der interdimensionalen Welt der Träume schmieden Jim und Smee weiterhin heimlich ein Komplott gegen die Königin, während sie von Schattenwesen verfolgt werden. Zurück auf der Erde versuchen Bloom, Tecna und Flora zu verhindern, dass ein Auftritt von Annabelle, Louise und den anderen Winx-Mädchen sabotiert wird.

Aisha setzt ihre Wassermagie ein, um sich, Flora, Tecna, den Krokodilmann und den Alligatormann zu befreien. Der Geist der Traumwelt ruft die Winx herbei und erklärt, dass drei Meerjungfrauen von der Königin verzaubert wurden und auf die Erde gekommen sind. Die Winx teilen sich wieder auf zwei Missionen auf. Stella, Tecna und Aisha spüren Matt in der Modeschule auf, während Bloom, Flora und Musa versuchen, Hooks Piraten aus den Fallen des Schattenwesens zu befreien.

Bloom, Flora und Musa kämpfen weiter gegen die Schattenkreaturen, die Jims Piratencrew gefangen gehalten haben. Stella, Aisha und Tecna jagen Matts vermummten Entführer durch ganz Paris. Sie schließen sich den anderen Winx und den Piraten an. In der Welt der Träume wird die Königin von Matt angesprochen, der sie in den Sternen wiedererkennt und sagt, dass er sein ganzes Leben lang nach ihr gesucht hat.

Die Winx nehmen den Schamanen gefangen und erfahren, dass sein Meister die Portale kontrolliert hat, um die Talentanwärter zu entführen. Die Winx machen sich auf den Weg nach London, um ihre nächste Talentanwärterin zu finden: ein Mädchen namens Madelyn, das zur Pianistin ausgebildet wurde, was ihr aber keinen Spaß macht. Die Winx machen sich auf den Weg zum Santa Monica Pier, weil Lorelei entschlossen ist, die Show zu leiten. Obwohl die Winx die Piraten besiegen, entdeckt Lorelei, dass sie Feen sind und versucht, es Ace zu sagen.